故事设定于游戏世界的城都地方和关都地方。关都地方源自日本的关东地方。城都地方的设计来源于日本的关西地方和东海地方，这两地的许多寺庙和传统日本建筑都在城都地方有所体现。满金市类似于大阪，其磁悬浮列车直达关都地方的金黄市，这与新干线连通大阪和东京相似。此外，圆朱市与京都市类似，圆朱市内的烧焦塔和铃铛塔与鹿苑寺和慈照寺相似，鹿苑寺标志性的凤凰雕塑是凤王的原型。主角是一名来自若叶镇的新人神奇宝贝训练家。游戏伊始，主角需要在空木博士提供的三只初学者神奇宝贝菊草叶、小锯鳄和火球鼠中选择一只作为搭档。在应空木博士要求联系一位老人后，主角获得了自己的神奇宝贝图鉴，并正式开始了自己的旅程。主角的目标是为了成为城都和关都最出色的神奇宝贝训练家。玩家需要培育神奇宝贝，收集神奇宝贝图鉴，击败八名城都地方的道馆训练家以收集徽章，挑战地区中最强大的训练家——四天王及冠军。而后，主角在关都地区挑战当地的八位道馆训练家，最终在白银山顶对抗游戏的BOSS小智。
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